The role of plasticity in the variability of toxicological sensitivity and life-history traits in populations of Gammarus fossarum exposed to chronic cadmium contamination of watercourses
Place de la plasticité dans la variabilité de la sensibilité toxicologique et des traits d'histoire de vie des populations de Gammarus fossarum exposées à la contamination chronique des cours d'eau par le cadmium
Abstract
Despite concerns about environmental contamination, the consideration of long-term effects induced by chronic exposure to contaminants in populations over several generations remains limited in ecotoxicological studies and risk assessment. Similarly, in natural environments, evidence that multigenerational exposure influences the sensitivity of organisms is still scarce, and the mechanisms have yet to be elucidated. Given the lack of knowledge about the importance of the multigenerational effects of chemical contamination in aquatic populations, this work aimed to investigate the role of plasticity in the variability of sensitivity and life-history traits in natural populations of Gammarus fossarum during chronic exposure to cadmium. For that, two types of approach were used: (1) a comparative approach between fifteen populations naturally exposed or not due to the local geochemical context (exposure assessed by bioaccumulation biotests by in situ gammarids’ caging), based on measurements of tolerance and life history traits after sampled in the field, or after keeping a few populations in uncontaminated water for several months in the lab (common-garden), including offspring from crosses between genitors from different populations, and (2) a controlled multigenerational exposure to cadmium (0.3 µg/L) over 18 months from a gammarid population that was initially unexposed in its native environment. For both approaches, cadmium sensitivity and life history traits (growth rate, size, size at puberty, feeding rates, etc.) were measured at different times of exposure or de-acclimation. This work demonstrated (1) a strong influence of the levels of bioavailable natural contamination on the tolerance levels and life history of the populations, (2) a plasticity of these individual and population characteristics when cadmium exposure is stopped, and (3) non-genetic transmission of tolerance to the offspring depending on the exposure conditions of the progenitors, all of which suggests the possible involvement of epigenetic processes in the modification of sensitivity. In addition, the dynamics of the expression of a metallothionein that responds strongly to cadmium exposure was studied in two organs involved in metal accumulation or detoxification in gammarids (gills, caeca) and in the offspring, with regard to the variations in cadmium tolerance observed between populations and during exposure and common-garden experiments. The results showed a covariation in metallothionein expression levels with Cd tolerance and suggest a role for adaptive transgenerational processes occurring during chronic exposure of populations. These results support the hypothesis of the role of epigenetics in the plasticity of Cd tolerance observed in G. fossarum populations. Thus, this works underlines the important role of plasticity and non-genetic transmission of toxicological tolerance during long-term exposure of natural populations to environmental contamination and thus demonstrates the value of conducting multigenerational studies in environmental species that are not laboratory models in order to improve our understanding of population responses to contamination.
Malgré les préoccupations relatives à la contamination de l'environnement, la prise en compte des effets longs termes induits par des expositions chroniques au contaminant des populations sur plusieurs générations demeure limitée dans les études écotoxicologiques et dans le domaine de l'évaluation du risque écologique. De même, dans les milieux naturels, les preuves que l'exposition multigénérationnelle influence la sensibilité des organismes sont encore rares, et les mécanismes doivent encore être élucidés. Ainsi, face au manque de connaissances sur l'importance des effets multigénérationnels de la contamination chimique sur les populations aquatiques, ce projet de thèse interroge le rôle de la plasticité dans la variabilité de la sensibilité et des traits d'histoire de vie chez des populations naturelles de Gammarus fossarum lors d'exposition chronique au cadmium. Pour cela, deux types d'approches ont été mises en œuvre : (1) une approche comparative entre une quinzaine de populations naturellement exposées ou non du fait du contexte géochimique local (exposition évaluée par des mesures de bioaccumulation lors d'encagements in situ), s'appuyant sur des mesures de tolérance et traits d'histoire de vie en sortie de terrain, ou après maintien sur plusieurs mois en eau non contaminée de quelques populations, en incluant la descendance issue de croisements entre géniteurs de différentes populations, et (2) une approche d'exposition multigénérationnelle contrôlée au cadmium (0.3 µg/L) sur 18 mois d'une population de gammares initialement non exposée dans son milieu d'origine. Pour chacune des deux approches, des mesures de la sensibilité au cadmium et des traits d'histoire de vie (taux de croissance, taille, taille à la puberté, taux d'alimentation…) ont été réalisées à différents temps d'exposition ou de déacclimatation. Ces suivis ont démontré (1) une influence marquée des niveaux de contamination naturelle biodisponible sur les niveaux de tolérance et l'histoire de vie des populations, (2) une plasticité marquée de ces caractères individuels et populationnels quand l'exposition cadmique est stoppée, et (3) une transmission non génétique à la descendance de la tolérance en fonction des conditions d'exposition des géniteurs, l'ensemble évoquant l'implication possible de processus épigénétiques dans la modification de la sensibilité. De plus, l'étude de la dynamique d'expression d'une métallothionéine répondant fortement à une exposition cadmique a été réalisée dans deux organes impliqués dans la gestion des métaux chez le gammare (branchies, caeca) ainsi que chez la descendance, ceci au regard des variations de la tolérance cadmique observée entre populations et au cours des expérimentations d'exposition et de déacclimatation. Les résultats ont montré une covariation des niveaux d'expression de la métallothionéine avec la tolérance au Cd et suggèrent un rôle des processus transgénérationnels adaptatifs survenant au cours d'une exposition chronique des populations. Ces résultats soutenant l'hypothèse d'un rôle de l'épigénétique dans la plasticité de la tolérance au Cd observée chez les populations de G. fossarum. Ces travaux de thèse soulignent le rôle important de la plasticité et de la transmission non génétique de la tolérance toxicologique au cours d'une exposition à long terme des populations naturelles à la contamination environnementale et montrent ainsi l'intérêt de mener des études multigénérationnelles chez des espèces environnementales non modèles de laboratoire pour améliorer la compréhension des réponses populationnelles à la contamination.
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Ecology, environment| Origin | Version validated by the jury (STAR) |
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